Twee rivaliserende spionnenmeesters kennen de geheime identiteit van 25 agenten. Hun teamgenoten kennen de agenten alleen onder hun codenamen —-labels van één woord, zoals "ziekte", "Duitsland" en "wortel". Ja, wortel. Het is een legitieme codenaam. Elke spionnenmeester wil dat hun team eerst hun agenten identificeert...zonder de moordenaar per ongeluk bloot te leggen.
In Codenames strijden twee teams om wie als eerste contact kan maken met al hun agenten. Leg 25 kaarten uit, elk met één woord. De spionnenmeesters kijken naar een kaart met de identiteit van elke kaart en geven vervolgens om de beurt hun teamgenoten aan. Een aanwijzing bestaat uit een enkel woord en een getal, waarbij het getal suggereert hoeveel kaarten in het spel enige associatie hebben met het gegeven aanwijzingswoord. De teamgenoten identificeren vervolgens één agent waarvan zij denken dat deze in hun team zit; als ze gelijk hebben, kunnen ze er maximaal één meer dan het aangegeven aantal keren blijven raden; als de agent tot het andere team behoort of een onschuldige omstander is, eindigt de beurt van het team; en als ze de moordenaar vingeren, verliezen ze het spel.
Spymasters blijven aanwijzingen geven totdat een team al hun agenten heeft geïdentificeerd of de huurmoordenaar één team uit het spel heeft verwijderd.
